On the dynamics of the flagellar beat under load

Abstract

Eukaryotic flagella are lash-like cell appendages that can actively bend in order to serve different purposes, from cell propulsion to fluid transport. A remarkable phenomenon which can be observed for beating flagella is stable synchronisation, although a central internal clock seems to be missing. By exposing the biflagellate microswimmer Chlamydomonas reinhardtii, whose flagella are termed cis and trans depending on their proximity to the cell’s eyespot, to controlled fluid flow, we determine the phase-dependent load response of the flagellar beat which is thought to play an important role for synchronisation. Over a certain range, the beating frequency changes linearly with the applied load. If the external load exceeds a certain threshold, the flagellar beat comes to a halt. This threshold depends on the direction of the applied load and if the load is gradually increased from zero to maximum or vice versa, revealing a more or less pronounced hysteresis for cis- and trans-flagellum, individually. For intermediate load, we find two previously unknown, dynamic beating modes of C. reinhardtii’s flagella which occur only if the flow direction is opposite to the swimming direction with one of these new beating modes being almost exclusive to the cis-flagellum. In general, we observe a different behaviour of cis- and trans-flagellum under load. At last, we find that the capability for flagellar synchronisation depends on the strength and the direction of the applied load.

Eukaryotische Flagellen sind fadenartige Zellausstülpungen, die sich aktiv verbiegen können und von der Fortbewegung von Zellen bis hin zum Flüssigkeitstransport unterschiedlichen Zwecken dienen. Ein erstaunliches Phänomen, das man bei schlagenden Flagellen beobachten kann, ist deren stabile Synchronisation, wenngleich ein zentraler Taktgeber zu fehlen scheint. Indem wir Chlamydomonas reinhardtii, einen Mikroschwimmer, dessen Flagellen abhängig von ihrer Nähe zum Augenfleck als cis- und trans-Flagellum bezeichnet werden, kontrollierten Flüssen aussetzen, können wir die Lastantwort des Flagellenschlags, welche eine wichtige Rolle für die Synchronisation spielt, bestimmen. In einem gewissen Bereich ändert sich die Frequenz des Flagellenschlags linear mit der angelegten Last. Überschreitet die Last einen bestimmten Schwellenwert, der sowohl von der Richtung der angelegten Last als auch davon abhängt, ob die Last schrittweise von Null auf das Maximum erhöht wird oder umgekehrt, so kommt der Flagellenschlag zum Erliegen. Ebenso zeigen cis- und trans-Flagellum eine mehr oder weniger stark ausgeprägte Hysterese. Im Bereich mittlerer Last finden wir zwei bisher unbekannte, dynamische Schlagmoden, sofern die Zelle entgegen der Flussrichtung schwimmt, wobei eine Schlagmode fast ausschließlich für das cis-Flagellum beobachtet werden konnte. Außerdem hängt die Fähigkeit zur Synchronisation des Flagellenschlags sowohl von der Richtung als auch von der Stärke der angelegten Last ab.